3 Ekim 2009 da nahçıvan antlaşmasıyla dört ülke tarafından kurulmuştur. ilk adı Türk Dili Konuşan Ülkeler işbirliği Konseyi (Türk Konseyi) idi. 12 Kasım 2021 de Türk Devletleri Teşkilatı adını aldı. Türkiye — Abdullah Gül, Azerbaycan — ilham Aliyev, Kazakistan — Nursultan Nazarbayev, Kırgızistan — Kurmanbek Bakiyev döneminde kuruldu.
Macaristan 2018 yılında Macaristan kendi isteğiyle başvurdu ve gözlemci üye olarak katıldı.
Türkmenistan, Türk Konseyi ile ilişkilerini uzun süredir sürdürüyordu; ancak tarafsızlık politikasını koruyarak iş birliği yapmayı tercih ediyordu.Mart 2021'de dönemin Cumhurbaşkanı Gurbangulu Berdimuhamedov, Kazakistan'ın eski Cumhurbaşkanı Nursultan Nazarbayev'in davetiyle çevrim içi Türk Konseyi zirvesine onur konuğu olarak katıldı.12 Kasım 2021'de istanbul'da düzenlenen zirvede Türkmenistan resmen gözlemci üye oldu.
Kuzey Kıbrıs Türk Cumhuriyeti 2022 de Özbekistan'ın Semerkant kentinde düzenlenen TDT 9. Zirvesi'nde gözlemci üyeliğe kabul edildi. KKTC'nin uluslararası tanınma sorunu burada belirleyici. Türkiye dışında hiçbir BM üyesi ülke KKTC'yi bağımsız bir devlet olarak tanımıyor. Bu nedenle teşkilatta gözlemci statüsünde yer alması, tüm üyelerin KKTC'yi bağımsız devlet olarak tanıdığı anlamına gelmiyor.